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　仁治2年（1241年）に中山館主の安倍定俊が臨済宗の栄西の弟子・記外を招いて開山したとも、享禄元年（1528年）に充察が開基したとも言われる。その後、米ヶ崎城主の千葉宗綱が檀那になったと記される。寺伝によれば、1241年の開山の後に明応3年（1494年）ないし永正元年（1504年）に如幻が中興開山し、曹洞宗に改められた。当初は海寄りの新山にあったが、この際に充察が現在地に移したとされる。

　本尊の木造伝聖観音坐像の胎内の膝裏には永禄2年（1559年）の墨書銘があり、米ヶ崎城主・浜田宗綱を檀那として宗綱の父や広田城主・大和田安芸守の母、中山館主・金丹波守の母の法要を営むために同年に再興された事が記されている。

　近世は花巻市にある大興寺の末寺であり、気仙郡の触頭であった。また、気仙三十三観音の第29番札所となっている。天正19年（1591年）と慶応3年（1867年）の二回にわたって火災があり、現在の本堂は1877年（明治10年）に建立されたものである。普門寺の末寺は現・秋田県湯沢市と宮城県気仙沼市に1か寺ずつ、旧気仙郡の陸前高田市、大船渡市、住田町、三陸町に10か寺あった。